INTRODUCCIÓN     ^

Los nematodos fitoparasíticos son microorganismos, generalmente presentes en el suelo y las raíces de cultivos de importancia económica, entre los cuales cabe mencionar a las musáceas. El principal problema lo constituye el nematodo barrenador Radopholus similis, que se encuentra distribuido en casi todas las zonas productoras del mundo. Otras especies de importancia son Pratylenchus coffeae, Helicotylenchus multicintus, Rotylenchulus reniformis y Meloidogyne spp. Se han señalado 146 especies pertenecientes a 43 géneros de nematodos asociados con Musa spp, pero no son considerados como patogénicos (Román, 1978; Volkers y Gamboa 1988; Gowen y Quénéhervé, 1990; Bridge, et al., 1996; Araya y Cheves, 1997).

En Venezuela, además de los nematodos señalados, se han encontrados asociados a musáceas Tylenchorhynchus, Tylenchus, Paratylenchus, Tylenchulus, Aphelenchus, Aphelenchoides, Xiphinema, Trichodorus, Cacopaurus, Psilenchus, Ditylenchus, Peltamigratus, Hirschmanniella y Criconemella (Haddad et al., 1975; Petit, 1990; Crozzoli et al., 1993; Montiel et al., 1997; Suárez y Rosales, 1998).

La literatura sobre la problemática nematológica en este cultivo se encuentra algo dispersa, es por ello, que se consultaron las más importantes y se tomaron algunas de las mejores ilustraciones. Además, se incorporaron los resultados de estudios realizados en el CENIAP, de manera que el interesado tenga información que le permita tomar decisiones.

PRINCIPALES NEMATODOS QUE AFECTAN LAS MUSÁCEAS      ^

El síntoma más obvio del ataque de Radopholus similis es el volcamiento de las plantas, especialmente en el período de fructificación, pero hay gradación en la severidad del daño; alargamiento del ciclo vegetativo y drástica reducción del peso de los racimos. Esto revela dos tipos de daños que pueden ocurrir: uno, que afecte el anclaje de las plantas y como consecuencia ocurra el volcamiento (Fig. 1) y el otro menos aparente, el efecto en la falta de capacidad de las raíces para tomar el agua y los nutrientes del suelo.

En las raíces, el nematodo es endoparásito migratorio y es infectivo el segundo estado juvenil y la hembra. El macho tiene degenerado el aparato bucal. Penetra totalmente las células de la corteza de las raíces causando lesiones de color rojizo inicialmente, que luego se tornan negras. En las lesiones se forma una depresión y se contrae la corteza, pero no se afecta luego el tejido vascular (Fig. 2), por lo que la planta pierde su anclaje y se cae, por el peso de los racimos o por causa del viento.

Los nematodos pueden migrar hacia el rizoma o cormo y éste se torna negro, por lo que se le ha llamado 'Cabeza Negra' (Fig. 3). (Román, 1978; Gowen y Quénéhervé, 1990). A través del cormo es como más fácilmente se disemina la enfermedad, además del insecto vector Cosmopolites sordidus.

R. similis se asocia con Fusarium oxysporum f.sp. cubensis causante del 'Mal de Panamá'. (Fig. 4). En Venezuela el nematodo se ha señalado para los estados Zulia, Mérida, Trujillo, Barinas, Portuguesa, Yaracuy, Carabobo yAragua, a excepción del estado Sucre (Haddad et al., 1975, Petit , 1990, Crozzoli et al., 1993; Montiel et al., 1997)

Este nematodo completa su ciclo de vida en las raíces y puede durar de huevo a huevo alrededor de 25 días en un rango de temperatura de 24 a 32ºC, los huevos eclosionan después de 8 a 10 días y los estados juveniles lo completan entre los 10 a 13 días (Loos, 1962). El intercambio o movimiento de material infectado por el nematodo es la forma principal de diseminación, ya que sólo sobrevive en el material vegetal, pero no en el suelo.

Helicotylenchus multicinctus     ^

Después de R. similis, Helicotylenchus multicinctus es probablemente el nematodo más ampliamente distribuido La primera evidencia de las pérdidas sustanciales en el rendimiento debido a este nematodo fue demostrada por Minz et al. (1960). H. multicinctus y R. similis se encuentran frecuentemente juntos, sobre todo en los lugares donde las condiciones son óptimas para el cultivo.

Es una especie ectoparásita, pero en musáceas se comporta como endoparásito migratorio, el cual completa su ciclo en la raíz. Infecta cormos o tejido remanente del cultivo previo. Los síntomas son parecidos a los causados por otros nematodos fitoparasíticos. Se alimentan de las capas más externas de la corteza, causando lesiones necróticas pequeñas que son características. Penetra de 4-6 capas de células del parénquima cortical. A diferencia de R. similis, su daño está confinado al parénquima más cercano a la epidermis. Los daños celulares son a menudo decoloraciones que posteriormente constituyen áreas necróticas. Su diseminación es principalmente por tejido infectado.

Fig. 5. Síntomas externos causados por el nematodo

En Venezuela está presente en todas las zonas productoras (Haddad et al., 1975, Petit , 1990, Crozzoli et al., 1993). En el estado Zulia se encontró ampliamente distribuida en todos los sectores muestrados en el margen izquierdo del río Chama, donde se detectaron las poblaciones máximas en suelo y raíces (Montiel et al., 1997).

Nematodo endoparásito migratorio conocido como nematodo lesionador. Es infectivo el segundo estado juvenil, la hembra y el macho (Fig. 8). Los síntomas son similares a los producidos en presencia de R. Similis: enanismo de la planta, alargamiento del ciclo vegetativo, reducción en tamaño y número de hojas, y peso del racimo, reducción de la vida productiva de la plantación y volcamiento de las plantas.

Meloidogyne spp      ^

	Meloidogyne conocido como el nematodo agallador (Fig. 7). Las especies señaladas son M. incognita, M. arenaria, M. javanica y M. hapla. Diferentes especies se han encontrado en la misma agalla. Causa malformaciones de las raíces primarias y secundarias denominadas agallas (Fig. 7) algunas veces les causan bifurcaciones. Según Román (1978), no hay evidencia de reducción del rendimiento cuando las poblaciones son altas, lo cual indica que la planta tolera ataques fuertes del nematodo. Sin embargo, el enanismo en las plantas fue atribuido a la presencia en las raíces de este nematodo en la India (Sudha y Prabhoo, 1983) y Taiwán (Lin y Tsay, 1985). El nematodo es endoparásito sedentario, por lo que debe establecer un sitio de alimentación, que en este caso es el cilindro vascular en el que ocurre un aumento en el número células que van a dar origen a las agallas, además de un incremento en el tamaño de las células denominadas "células gigantes" (Fig. 9), causando disrupción de los tejidos vasculares y como consecuencia las raíces tienen dificultad para absorber el agua y los nutrientes. Sin embargo, su efecto sobre el rendimiento no ha sido demostrado. En Venezuela, M. incognita es la especie más ampliamente distribuida en todas las zonas productoras de bananos, registrándose poblaciones altas en el municipio Mariño, estado Aragua (Haddad et al., 1975; Crozzoli et al., 1993). Al igual que en otros países, su efecto sobre la planta no ha sido demostrado.
Fig. 7. Hembras de Meloidogyne  en el  interior de las raíces
Fig. 8. Raíces con agallas

Fig. 9. Corte de una raíz  mostrando célula gigante

FACTORES AMBIENTALES QUE AFECTAN EL PARASITISMO DE LOS NEMATODOS EN MUSÁCEAS     ^

Los principales factores que afectan las poblaciones de nematodos son: tipo de suelo, el clima imperante, estatus de la planta huésped, estado de crecimiento, competencia con otras especies de nematodos y otras enfermedades.

Un drenaje pobre, la sequía o la deficiencia o desbalance de nutrientes pueden tener como resultado la expresión de síntomas en la parte aérea de la planta. Tales condiciones también pueden causar la restricción del desarrollo de las raíces y en estas situaciones la presencia de nematodos puede incrementar la incidencia de volcamiento y exacerbar los síntomas foliares.

Tipo de suelo     ^

La mayoría de los trabajos de nematodos en musáceas establecen la relación entre tipo de suelo y densidad de las especies de nematodos. Quénéhervé (1988) demostró que en suelos con alto contenido de minerales predomina R. similis, mientras que en suelos con alto contenido de arcilla, materia orgánica y bajo pH predomina H. multicinctus. En suelos arenosos predomina M. incognita. No obstante, R. similis es el menos afectado por la estructura de los suelos debido que cumple su ciclo de vida dentro del material vegetal.

Clima     ^

La mayoría de los estudios de dinámicas de poblaciones han demostrado que hay una disminución del número de R. similis durante la época húmeda (Jiménez, 1972; Melin y Vilardebó, 1973; Jaramillo y Figueroa, 1974), pero efectos contrarios han sido señalados (Marcelino et al., 1978; Davide y Marasigan, 1985). Estas discrepancias entre densidades de poblaciones y precitación pueden ser atribuidas a diferentes tipos de suelo, temperatura del suelo y a la incidencia e intensidad de las precipitaciones (Gowen y Quénéhervé, 1990).

Sistema radical y fisiología de la planta     ^

Se ha señalado una relación entre los sucesivos picos anuales en el número de R. similis en las raíces y el activo crecimiento de la planta, los cuales coinciden con la emergencia de las flores. Existe una relación entre el estado fisiológico de la planta y los factores climáticos como temperatura y precipitación. El exceso de poda de los chupones es una práctica común en plantaciones comerciales y puede tener influencia en el número relativo de R. similis y H. multicinctus en raíces y cormos. El primero actúa como invasor de raíces primarias y los niveles disminuyen con la edad. La migración y postura están influenciadas por los factores nutricionales.

R. similis completa su ciclo de desarrollo en el tejido cortical de la raíz o cormo, sin una fase en el suelo. Después de la floración hay poca o ninguna emergencia de nuevas raíces del rizoma principal, pero en los rizomas de los chupones, ocurre una emergencia abundante, una vez que ha acumulado su propio abastecimiento (cambio de hojas lanceoladas a hojas alargadas). En definitiva, los factores endógenos o exógenos, pueden favorecer la emergencia de las raíces que contribuyen a incrementar la población de R. similis.

MÉTODOS DE DIAGNÓSTICO      ^

Un diagnóstico adecuado es necesario para determinar el nivel de infección y para tomar decisiones con respecto al control. Para ello se requiere realizar de un buen muestreo, determinar el nivel de daño y las lesiones en las raíces.

Muestreo     ^

La planta musácea se caracteriza por un crecimiento continuo y escalonado a partir de yemas ubicadas en un cormo o tallo subterráneo, consistiendo de una planta madre y un número de chupones o hijos laterales. La intensidad de los chupones varía entre los diferentes clones, algunos de los cuales producen muy pocos. Una sucesión de raíces se desarrolla desde el cormo de la planta madre y desde sus chupones hasta la floración, después hay un nuevo crecimiento solamente en los chupones hijos.

En el campo, las raíces primarias pueden causar ramificaciones extensivas cuando la dominancia del ápice de la raíz es destruida por la infección o ataque de organismos del suelo o por condiciones desfavorables del suelo. Las poblaciones de nematodos pueden variar dependiendo del estado fisiológico de las plantas y del tipo de material en la cual se tome la muestra.

R. similis se encuentra en mayor número en raíces de chupones o retoños creciendo activamente, mientras que H. multicinctus se encuentra en mayores poblaciones en raíces de chupones o vástagos viejos.

	En términos generales, se recomienda hacer el muestreo cerca del pseudotallo principal a una profundidad de 5-25 cm, donde hay mayor abundancia de raíces primarias. Además, es el área donde generalmente se aplican los nematicidas. Como guía, el muestreo puede realizarse mejor en el momento de la floración, cuando la fenología está claramente definida.
Fig. 10. Zona de muestreo

Nivel de daño      ^

Los nematodos endoparásitos migratorios R. similis, P. coffeae y H. multicinctus penetran las raíces de musáceas desde el suelo o desde el rizoma, lesionándolas con menor o mayor severidad dependiendo de la población de nematodos. La cantidad de tejido lesionado, tanto en el cormo o rizoma como en las raíces se utiliza para medir el grado de infección de nematodos, según índices establecidos, los cuales, correlacionados con la cantidad de nematodos presentes en las raíces, constituyen los mejores indicadores de la infección radicular ocasionados por nematodos. Estos índices son dos:

1. Índice de infección del rizoma. Se determina según el cuadro siguiente:     ^

0	Cormo limpio o sano
1	Infección incipiente. De 1 a 3 lesiones
2	Infección leve. De 4 a 6 lesiones
3	Infección moderada. De 10 a 25% de la superficie lesionada. Las lesiones comienzan a unirse
4	Infección severa. 25% o más de la superficie lesionada. Grandes áreas de lesiones unidas

 

2. Índice de lesiones radicales.   ^  Es la cantidad de raíz lesionada y expresada en porcentaje (Fig. 11).

Existen tres criterios principales que han usado investigadores y técnicos para estimar daños: a) el conteo poblacional de nematodos en raíces y rizoma; b) el índice de lesiones en la raíz; c) el conteo de plantas desraizadas. El primero requiere de tiempo y bastante trabajo. Además está sujeto a un alto error de muestreo; además, los diversos métodos de extracción utilizados por los investigadores, hace difícil uniformizar criterios sobre niveles críticos. El conteo de poblacional es más útil en experimentos. El segundo criterio, el índice de lesiones en la raíz, es más sencillo y correlaciona mejor las pérdidas que se producen por desraizados. La tercera forma de estimar pérdidas consiste en contar el número de plantas desraizadas, en especial aquellas que presentas lesiones de nematodos en la raíz y rizoma, sin considerar las poblaciones de nematodos existentes. Esta labor debe realizarse por lo menos cada 15 días y la evaluación se expresa en términos de número de plantas desraizadas/ha. Estas dos últimas prácticas son usadas por la United Fruit Co. para estimar pérdidas y determinar si en una finca deben aplicarse prácticas de control.

Fig. 11. Ejemplo del porcentaje de raíces dañadas

Fig. 12. Raíces funcionales y no funcionales

Fig. 13 Zona de muestreo

Previo a tomar alguna decisión sobre el control en lugares donde los desraizados son altos (más de 10%), es recomendable revisar el drenaje, fertilización y ciertas prácticas agronómicas como amarre y el apuntalamiento. Un método interesante para estimar daños es el utilizado por la Compañia Del Monte en Centroamérica, el cual correlaciona el daño en las raíces con el nivel poblacional. El daño se determina como porcentaje (peso húmedo) de raíces no funcionales o muertas presentes (Fig.12) en una muestra de aproximadamente 5 dm3 (13 cm diámetro x 30 cm profundidad desde la base de una planta en estado vegetativo (Fig. 13).

Al estimar poblaciones en función del daño visible en las raíces, este método permite una evaluación relativamente de rápida de la efectividad las medidas de combate utilizadas. Así, se puede aplicar la escala siguiente:

% Raíces No funcionales	Control
Menor a 5%	Excelente
5-15%	Bueno
15-20%	Regular
20-30%	Deficiente

 

Los niveles poblaciones y daño son afectados por los diversos factores anteriormente mencionados, por lo que es lógico suponer que dependerán de la zona o lugar de estudio (Tarté y Pinochet, 1981).

R. similis es el único nematodo para el cual algunos investigadores han logrado establecer los niveles críticos. Una densidad poblacional de nematodos de 10.000 especímenes/100 g de raíces es considerado dañino para América Central (Volkers y Gamboa, 1988). Sin embargo en Costa de Marfil se ha señalado un umbral de 1.000 R. similis/100 g de raíces, mientras que en Honduras, Costa Rica y Panamá, se considera a 20.000 nematodos/100 g de raíces (Gowen y Quénéhervé, 1990). Esto indica que los niveles deben ser establecidos en cada país. En Venezuela no existe un estudio de esta naturaleza, por lo que es necesario realizarlo. Las variaciones en niveles críticos se deben a la influencia de los factores mencionado de clima y suelo; al huésped sobre el cual se desarrolla el nematodo y a la existencia de biotipos en R. similis, los cuales presentan diferente grados de agresividad.

Todos estos aspectos hacen difícil la toma de decisiones cuando hay que aplicar medidas de control, por lo que se requiere en el país la conformación de equipos inter y transdisciplinarios, con la participación de los productores, para realizar los estudios que permitan conocer mejor el comportamiento de los nematodos en musáceas, ya que se conoce la distribución de los mismos y el daño que son capaces de causar.

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